故事的時間發生在吉爾伽美什尋找長生不老的仙草迴歸烏魯克的時期。由於長時期的外出，吉爾伽美什迴歸烏魯克之時，國家已處於半荒廢狀態。在女祭司長杜希裡的監督輔佐下，吉爾伽美什重新開始整頓國家。之後烏魯克受到“所羅門”的人理燒卻的影響，成為人類史中的一個特異點。
《Fate/Grand Order》TV-CM第七彈
在主角和瑪修·基列萊特來到特異點之前，烏魯克在吉爾伽美什的領導下已經處於戰時狀態，並且與由戈耳工、伊什塔爾（實際上是埃列什基伽勒）和魁札爾·科亞特爾組成的“三女神同盟”對峙已久。此時的吉爾伽美什封印了Ea，有意地限制自己的力量以維持整個烏魯克的運作，以Caster的職階展現出賢王的姿態。
為了應對危機，召喚了數騎英靈。但在主角到來時只剩下帶領他們到王都的梅林，以及參與守護烏魯克的牛若丸、武藏坊弁慶和列奧尼達一世。
吉爾伽美什對於主角團的到來表現得不屑一顧，儘管自己日夜不停地忙於國家各種事務，但仍然讓杜希裡安排他們在烏魯克住下，並時不時地安排各種日常事宜讓主角幫忙處理，目的是為了讓主角儘快瞭解烏魯克的現實狀況。在經過一系列的考驗之後，吉爾伽美什認可了主角的能力。在和主角一同前往波斯灣進行水質調查的時候，遇到了假借恩奇都外皮的金固，與其進行短暫的打鬥並使其精神處於將近崩潰的混亂狀態。吉爾伽美什由於之前去查看恩奇都的墳墓時，發現屍體已經消失，因此在遇到金固的時候明白他並非自己真正的友人。
之後為了應對戈耳工的襲擊，吉爾伽美什決定讓主角幫忙瓦解“三女神同盟”，前後讓伊斯塔和羽蛇神加入自己麾下。在主角與羽蛇神達成和解的這段時間，冥界女神埃列什基伽勒（以下簡稱“埃列”）趁吉爾伽美什小憩之時，將其靈魂拉入冥界，造成“過勞死”的假象。之後主角一行人去往冥界找到已經逃脫且一臉悠閒的吉爾伽美什（其自稱自己來冥界太多次了，就如同後花園一樣），並與埃列進行戰鬥。後得知她才是“三女神同盟”的真正成員之一，在深淵老人斬斷三女神的同盟契約之後，埃列決定加入烏魯克陣營。
“三女神同盟”瓦解後，主角團打敗了戈耳工，但也以安娜的犧牲作為了代價。與此同時，七大獸之一的“BeastⅡ”——提亞馬特從黑色的生命之海顯現，擊殺了大部分烏魯克人民，並將一部分人改造成了魔獸。她產生的黑泥幾乎將烏魯克淹沒，國家即將迎來最後的決戰。
吉爾伽美什在和主角一行人商量之後，決定將提亞馬特強行拖入冥界將其毀滅，但需要時間讓埃列將冥界轉移至烏魯克底下。可此時伊斯塔卻弄丟了自己的天之公牛，無法牽制住提亞馬特。最後決定讓羽蛇神暫時使用太陽之石來限制提亞馬特的行動。
決戰前夜，與主角進行了交心的談話，之後到從前與恩奇都訣別的山丘上找到了瀕死的金固，用聖盃將他治癒。並坦言儘管靈魂不同，但只要是這副“天之鎖”的身軀，就永遠是自己唯 一的朋友。
遊戲CG：目送友人離去
在決戰當日向僅剩不多的全國人民發表了演說，極大地鼓舞了士氣。 之後在城牆上用自己的魔力注入弩炮，進行著最後的頑抗。吉爾伽美什為了保護主角，受到了致命的攻擊，幾乎處於瀕死狀態。而突然加入戰場的金固此時解放了寶具，以天之鎖的形態將提亞馬特全身束縛，直至鎖鏈崩壞。
吉爾伽美什目送了友人的二度離去，與身邊的伊斯塔訴說了內心的感慨。之後，他以自己作為引誘提亞馬特進攻的目標，使提亞馬特成功被拖入冥界。此時吉爾伽美什已被判定為死亡狀態。
在最後主角準備消滅提亞馬特靈核的時候，以全盛時期的Archer職階再次顯現，與主角、重新迴歸的梅林以及捨棄了冠位資格的“山中老人”一起進行最後的戰鬥。
戰鬥結束後，特異點開始修正。吉爾伽美什在自己即將消失前回顧了這次令人難忘的經歷，並將聖盃作為旅途的紀念品贈與主角。自此之後，烏魯克第六王朝得以繼續延續
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