1942年10月19日，坐鎮特魯克的日本海軍聯合艦隊司令官山本五十六下達了“聯合艦隊作戰電令第340號”，命令近藤信竹中將指揮的第二，第三艦隊主力準備支援陸軍22日在瓜島發起的總攻。與此同時美軍也截獲日軍的電報，進行破譯，得知日軍可能會在近期發起總攻的計劃。 當時在瓜島附近海域只有 “金凱德”的特混艦隊，當時金凱德手裡只有2艘航空母艦，企業號，和大黃蜂號，1艘戰列艦，南達科他號戰列艦，6艘重型巡洋艦，16艘驅逐艦。 “金凱德”少將，把艦隊劃為兩隊，一隊以大黃蜂號為中心，一隊以企業號為中心，分批掩護，準備與日軍接下猛烈攻擊，做好防禦工作。
而日軍艦隊分為兩部分，一是前進部隊，由近藤信竹中將指揮，下轄航母編隊，戰列艦編隊。二是機動部隊，由南雲忠一中將指揮，下轄航母編隊，戰列艦編隊。共有航母4艘，戰列艦4艘，重巡洋艦4艘，輕巡洋艦2艘，驅逐艦31艘，艦載機269架。山本指定由近藤統一指揮。雙方比例明顯美軍嚴重吃虧。
10月25日上午10時美軍偵查機，發現南雲忠一艦隊，金凱德”少將立馬 命令企業號48架戰機起飛，其中16架魚雷攻擊機 10架戰鬥機，22架俯衝轟炸機。 48架戰機飛臨該海域並沒有發現日軍艦隊，在返航時，被日軍戰機發現，隨後發生空戰，日軍8架戰鬥機全部被擊落但美軍也損失了，1架F4F，3架SBD和3架TBF。 而美軍在次派出的2架偵查機也遲遲搜索不到日軍主力艦隊，金凱德” 制定的先日軍一步主動發動奇襲計劃，被迫取消。 此時金凱德處境顯得極為不利。
10月26日，凌晨2時日軍艦隊不斷接近，決戰的時刻來臨了。 日軍此次海戰有著詳細的官方歷史記錄，日軍率先在2點30分派出飛7架水上偵察機和13架97魚雷機，偵查搜索美軍艦隊。 此時美軍的戰機編隊，發現日軍水上偵查機，美軍戰機沒有與日機交火，而是往日機前進相反的方向搜索前進，但最後只發現，日軍2艘戰列艦組成的戰艦編隊並沒有發現日軍航母之後決定返航。 由於當天下午美軍空軍眼瞎，而錯過率先攻擊的機會，其實在戰機左後側南雲主力艦隊。
到了6點時45分美軍才發現日軍航母艦主力的準確位置，6時58分，日軍偵察機報告了“大黃蜂號”戰鬥群的位置。雙方競先攻擊對方。日軍首先出動他們的打擊力量，共64架飛機，包括21架九九式“愛知”俯衝轟炸機、20架九七式“凱特”魚雷轟炸機、21架零式戰鬥機和2架九七式指揮和控制飛機，在早上7時40分飛向“大黃蜂號，戰鬥進行的非常激烈，第一波攻擊，2次擊中大黃蜂號，日機第一波攻擊就損失將近一半戰鬥機。 隨後日機更是出動戰機120架次，對美軍航母分2批次的進攻，大黃蜂號中彈無數，已經散失了攻擊能力，和機動能力。 而日本方面雖然攻擊效果顯著，但大量戰機被擊落，有一些日機在投完彈完，連人帶機衝撞美軍艦隊。
美軍派出的兩批戰機編隊，一批遭到日機攔截，損失慘重後也完成對日軍航母的投彈，但只命中“翔鶴號”一顆爆彈。美軍的第二批戰機編隊，也攻擊了翔鶴號。翔鶴號連中三彈，還被魚雷擊中尾端，但就是不沉。 金凱德”最後下令後撤，離開戰場，並自沉大黃蜂號，此時大黃蜂，已經無法挽救，動力系統全部報廢。
日軍此次海戰勝利，但陸軍針對瓜島的總攻宣告失敗，同時損失一大批精銳的空軍飛行員，為日後的慘敗埋下了伏筆。 美軍在此戰中表現的能力也較為遲鈍，錯失兩次先行打擊的機會。 聖克魯斯海戰是日軍太平洋海戰中最後的一次勝利。 美國有著強大的工業基礎，損失一艘戰艦，明天就可以造出三艘戰艦。而日本缺少資源，每一次消耗，在短時間都難以補充。 當時日本經濟為維持戰爭，也已經到山窮水盡的地步。
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