千手扉間，作為木葉村第二代火影，初代火影的弟弟，成功奠基了木葉村的蓬勃發展。一位及實力與智慧為一身的黑心政治家，還未在位時，輔佐初代火影，順帶逼走宇智波斑。擔任火影之後，設立暗部，由火影直接指揮，加強中央集權，是當時五大國當中首個特務組織；同時為了保障意志的傳承，建立了木葉忍者學校。一生都與宇智波一族過不去，堪稱宇智波之敵。
差點瓦解的盟約
戰國時期，各個家族以己為戰，尤其是宇智波一族與千手一族最為混亂。雙方的仇恨已經不能用血海深仇來形容了，彼此之間都沒想過有暫時和解的這一天。千手柱間作為族長長子，還有三個弟弟，分別是千手扉間，千手瓦間與千手板間，只不過後兩位死在與宇智波一族亂鬥中。作為天生的政治家，千手扉間認為千手一族與宇智波一族的仇恨是永遠無法化解的，這一理念將貫穿扉間的一生。幸運的是，千手柱間偶遇了同樣是族長之子的宇智波斑，兩人紛紛厭倦了這種生活，希望能夠建立一處和平的地方。
兩人共同的信念，創建深厚的友誼，甚至於兩方族長的陰謀都沒能打破。隨著雙方的逐漸成長，宇智波斑和千手柱間毫無疑問的成長為各族族長，眼看雙方因為族長友誼，就可以停止這番戰爭，差點被千手扉間打破。兩位族長是假打，兩個族長弟弟卻是真殺。由於宇智波斑的弟弟，宇智波泉奈疏忽大意，小瞧扉間，死於飛雷神之術手下。泉奈的死差點斷送宇智波與千手一族的和平，但斑和柱間的友誼還是堅持到最後，雙方共同建造木葉村。
逼走宇智波斑
扉間能夠接受宇智波一族，對斑還是有所防備的，他認為斑太過於強大，倘若柱間不在了，就沒人約束宇智波斑。柱間非常相信斑，甚至將村子的命名交給他來決定，在商討初代火影位置上，柱間力挺斑作為第一任火影，於是扉間提出另一個想法，斑作為候選人沒有問題，但是最終結果要根據民意來抉擇。因為扉間知道，柱間無法否決這樣公平的要求，並且在民意方面，一定是大哥勝出。此時比柱間感知能力高的扉間已經察覺到斑在外面，故意說出這番話，以他的計劃是想柱間在世的時候，多一些打壓斑。
千手扉間之死
在第一次忍界大戰中，扉間作為火之國木葉忍者村的第二代火影與雷之國雲忍村的第二代雷影在結盟儀式上遭到發動政變的金銀角兄弟偷襲。扉間帶領部下執行任務時，金角銀角追擊而至，為了部下們能夠伏擊敵方的金角銀角部隊，扉間早已決定自己去作為誘餌牽制敵方。不過，這時的扉間不忘設下考驗，將這個誘餌的問題擺在明面上，猿飛日斬率先提出自己作為誘餌的回答，相比之下，團藏則少那麼一點的勇氣，扉間將第三代火影之位授予猿飛後一人前去迎敵最終戰死。
忍界大戰
不要以為死後就是結束，恰恰相反，二代與初代死後才是真正的開始。大蛇丸入侵木葉事件中，大蛇丸用扉間發明的穢土轉生，召喚出二代與初代，力戰三代火影。只不過，這時候的穢土轉生還是初級狀態，無法將兩位火影的力量發揮出來，僅僅是發揮出特殊忍術而已。之後，在第四次忍界大戰中，二代火影才真正的使出全力，穢土轉生這術是二代發明的暫且不提，飛雷神之術的運用上面，小編還是決定二代比四代強那麼一點點，強不是強在速度方面，而是運用方面。在十尾放出四枚尾獸玉時，二代問水門，你能轉移兩枚嗎，這樣的問法，從側面分析，二代在沒有飛雷神印記的情況下可以轉移兩枚，而水門說道，一枚就已經是極限了。
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